Chronic Effect of Waterborne Colloidal Silver Nanoparticles on Gill Histopathological Changes of Caspian Brown Trout (Salmo trutta caspius)

Document Type : Aquatic Animal Health Management

Authors

1 Department of Aquaculture, Faculty of Marine Sciences, University of Tarbiat Modares, Noor, Iran

2 National Cell Bank of Iran, Pasteur Institute of Iran, Tehran, Iran

3 Iranian Biological and Genetically Resource Center, Tehran, Iran

Abstract

BACKGROUND: Silver nanoparticles are now widely used in various industries and consumer products, especially because of their antimicrobial properties. The widespread use of these nanoparticles has increased the likelihood of their release to aquatic ecosystems and their effects on aquatic organisms.
OBJECTIVES: The purpose of this study was to investigate the histopathological effects of waterborne silver nanoparticles on the gills of Caspian brown trout.
METHODS: In this study, 84 fish (27.46±4.3 g) were tested in four concentrations of silver nanoparticles (0, 0.01, 0.02 and 0.03 mg/L) for 14 days. At the end of the experiment, gill tissue was evaluated to determine the effects of tissue damage caused by silver nanoparticles.
RESULTS: Observed tissue damage included hyperplasia, hypertrophy, curvature of secondary lamellae, shortening of second lamellae, separation of epithelium from lamellae and aneurism.
CONCLUSIONS: The results of this study showed that colloid silver nanoparticles in water could lead to tissue damage in the gills of Caspian brown trout, and long-term exposure to the sublethal concentrations of these nanoparticles can cause fish death.

Keywords

Full Text

مقدمه

 رشد سریع صنعت نانوفناوری و افزایش تعداد محصولاتی که از ویژگی­های غیرمعمول نانوذرات مهندسی­شده استفاده کرده­اند، بیانگر اهمیت بسیار زیاد این فناوری در اقتصاد جهانی است. افزایش تولید و استفاده از محصولات نانویی به­ناچار به افزایش سطح تخلیه نانومواد به محیط از طریق رهایش تعمدی و تصادفی یا از طریق نشت از محصولات حاوی این مواد انجامیده است. محیط­های آبی احتمالاً به این دلیل­که محلی برای ته­نشینی این مواد هستند، به­طور ویژه حساس و آسیب­پذیرند. شناخت کمی در زمینه سرنوشت نانوذرات در محیط آبی، برهم­کنش­های آن‌ها با اجزای زنده و غیرزنده و توانایی آن‌ها برای ایجاد آسیب وجود دارد و این شناخت ناکافی موجب نگرانی از خطرهای احتمالی این مواد بر بوم­سازگان آبی و آبزیان شده است. در حال حاضر نانوذرات نقره به­ویژه به دلیل خواص ضدمیکروبی، به طور وسیع در صنایع مختلف و حوزه­های گوناگون زندگی روزانه استفاده می­شوند. نانوذرات نقره در حوزه زیست پزشکی (به­عنوان عوامل ضدباکتریایی، پوشش ضدباکتریایی، گندزداها و ضدعفونی کننده­های ابزارآلات پزشکی)؛ در صنعت شیمیایی (رنگ­ها، جلادهنده­ها، چسب­ها، پلیمرها)؛ در محصولات آرایشی و بهداشتی (صابون، خیمر دندان)؛ در بسته­بندی مواد غذایی؛ در لوازم خانگی (یخچال­، ماشین لباس­شویی، تهویه‌کننده‌های هوا با پوشش حاوی نانوذرات)؛ در لباس (جوراب) و وسایل مختلف دیگر استفاده می‌شوند (6،12،18). نانوفناوری این فرصت را در اختیار صنایع شیلاتی قرار داده که از ابزارهای جدید برای تشخیص سریع بیماری، افزایش توانایی ماهیان برای جذب داروهایی مانند هورمون­ها، واکسن­ها و مواد مغذی (25) و تصفیه آب  بهره ببرند (10،13،16،27).

اگرچه خواص ضدمیکروبی نانوذرات نقره به­خوبی شناخته شده است (5)، ولی این نانوذرات در رده­های سلولی مهره­داران اثر سمی داشته­اند و مشخص شده که این سمیت ناشی از تولید گونه‌های فعال اکسیژن (26)، مرگ برنامه­ریزی­شده سلول (آپوپتوز) (23)، افزایش پرواکسیداسیون (3) و کاهش عمکلرد میتوکندری (11) می‌باشد. مطالعات درون­تنی (in vivo) در ماهیان نشان داده که نانوذرات نقره می­توانند اثرات پاتولوژیک بر بافت­های مختلف بدن ماهی داشته باشند که نوع و میزان آسیب به نوع گونه، مراحل مختلف زندگی ماهی، غلظت و مدت زمان مواجهه، شوری و غیره بستگی دارد. تکثیر و تزاید سلولی و التهاب در آبشش، نکروز و التهاب روده و پیگمنتیشن در کبد قزل­آلای رنگین­کمان (14)، هایپرپلازی، ادم (خیز) و جداشدگی اپیتلیوم آبشش و جوش­خوردگی تیغه­های آبششی و هموسیدروز، خونریزی، تورم هیدروپیک و هسته پیکنوتیک در کبد ماهی طلایی (1)، ساختار نامنظم و هسته پیکنوتیک اپیدرم، آپلازی و/ یا جوش­خوردگی تیغه آبششی، تلانژکتازیس، نکروز و جداشدگی اپیتلیال آبشش و اتساع فضای سینوزوئید، رگ­های پُرخون و هسته پیکنوتیک در کبد ماهی خاویاری سیبری (21) از آثار هیستوپاتولوژیکی نانوذرات نقره هستند که در معدود مطالعات انجام شده در این زمینه گزارش شده­اند.

با تـوجـه به افزایـش استفـاده از نانـوذرات نقــره در کاربردهای مصرفی و تجاری و نبود اطلاعات در زمینه اثر نانوذرات بر ماهی آزاد دریای خزر به­عنوان گونه ارزشمند و در معرض خطر، پژوهش حاضر با هدف بررسی اثرات هیستوپاتولوژیکی نانوذرات نقره بر آبشش این ماهی انجام شده است.

مواد و روش‌کار

ویژگی­های نانوذرات نقره: نانوذرات نقره کلوئیدی مورد استفاده در این پژوهش از شرکت نانو نصب پارس با نام تجاری نانوسید (Nanocid® L 2000) ثبت­شده در اداره ثبت اختراعات و نشان ایالات متحده امریکا به شماره 20090013825 خریداری شد (13). براساس اطلاعات شرکت سازنده، نانوذرات نقره کلوئیدی غلظت 4000 میلی‌گرم در لیتر دارد و میانگین اندازه نانوذرات 6/16 نانومتر اعلام شده است. ویژگی­های این محصول کلوئیدی در مطالعة قبلی بررسی (16) و به­طور خلاصه در جدول 1 ارائه شده است.

گونه مورد مطالعه ماهی-ماهی: بچه­ماهیان آزاد دریای خزر (Salmo caspius) برای این آزمایش با میانگین وزنی 40/3±60/26 گرم از مرکز بازسازی ذخایر آزادماهیان شهید باهنر کلاردشت تهیه شدند.

بررسی اثر مزمن نانوذرات نقره بر بافت آبشش: بچه ماهیان به مدت یک هفته با شرایط آزمایشگاهی در مخازن آب شیرین (تانک­های 300 لیتر) سازگار و با غذای تجاری (بیومار) تغذیه شدند (1درصد وزن بدن). سپس، به منظور جلوگیری از جذب نانوذرات به­وسیله مدفوع، 24 ساعت قبل از شروع آزمایش، غذادهی به ماهی­ها قطع شد (14). در طول دورة سازگاری تلفاتی در بین ماهیان مشاهده نشد. بعد از این مدت ماهی­ها به صورت تصادفی به تانک­های آزمایش (100 لیتر) انتقال داده شدند. میزان تراکم ماهی­ها در هر تانک 100 لیتری حدود 7/2 گرم در لیتر بود (در هر تانک 7 ماهی). شاخص­های کیفی آب مانند pH، اکسیژن محلول، دما، سختی کل در طول آزمایش با استفاده از دستگاه دیجیتال (Lovibond water testing) اندازه­گیری شد. میانگین دما (درجه سانتی‌گراد)، pH، سختی (میلی‌گرم در لیتر کربنات کلسیم) و اکسیژن محلول (درصد اشباع) به ترتیب 26/0±62/18، 08/0± 25/8، 34/6±246، 04/2±6/90 بودند. آزمایش تحت شرایط نوری 12 ساعت روشنایی و 12 ساعت تاریکی انجام شد. برای آزمایش از آب شهری کلرزدایی و هوادهی­شده استفاده شد.

غلظت­های 0، 01/0، 02/0 و 03/0 میلی‌گرم در لیتر براساس غلظت کُشنده میانی (LC50؛ داده­های منتشرنشده) انتخاب و برای هر تیمار سه تکرار در نظر گرفته شد. آزمایش به مدت 14 روز  تحت شرایط ساکن با تعویض آب و تجدید غلظت­ها انجام شد و آب مخازن مورد آزمایش هر 24 ساعت یک بار تعویض و غلظت­های نانوذرات مورد مطالعه مجدداً در مخازن اضافه شد. در طول آزمایش برای جلوگیری از جذب نانوذرات به غذا و مدفوع ماهی­ها، غذادهی انجام نشد (14،15). ماهی­های شاهد تحت شرایط یکسان با گروه­های آزمایشی قرار داشتند.

برای آزمایش هیستوپاتولوژی، در پایـان دوره (روز 14) از هـر تیـمـار 6 ماهی به­طور تصادفی برای نمونه­برداری از بافت آبشش انتخاب شدند. ماهی­ها در پودر گل میخک (100 میلی‌گرم در لیتر) بیهوش شدند. به­منظور تثبیت نمونه­ها، بافت­ها که با دقت و بدون آسیب بافتی از بدن خارج شده بودند، بلافاصله به محلول بوئن انتقال داده شدند. برای انجام مطالعه­های بافت­شناسی ابتدا نمـونه­های بافتی از محلول بوئن خارج و به الکل 70 درصد انتقال داده شدند. سپس نمونه­های بافتی در دستگاه خودکار آماده­سازی بافت (Tissue processor, DID SABZ DS 2080/H) آبگیری، شفاف­سازی و پارافینه شدند. در ادامه نمونه­های قالب­گیری­شده با دستگاه میکروتوم (Accu-Cut SRM 200 Rotary Microtome) با ضخامت 5 میکرومتر برش داده شدند. از هر نمونه 3 لام سریالی با کیفیت مناسب تهیه شد و رنگ­آمیزی لام­های حاصله به روش رایج هماتوکسیلین و ائوزین انجام گرفت (14). برش‌های ایجادشده با چسب انتالان روی لام چسبانده شدند، سپس لام­های تهیه­شده با میکروسکوپ نوری (OPTIKA) مجهز به دوربین در بزرگ­نمایی­های مختلف مورد بررسی قرار گرفتند. برای مطالعه آسیب­شناسی بافت آبشش در هر تیمار 500 تیغه ثانویه شمارش شد و تعداد تیغه­های ثانویه­ای که دچار آسیب شده بودند نسبت به تعداد کل تیغه ثانویه سنجیده شدند. شدت تغییرات کمتر از 10 درصد، "بدون تغییر (-)"؛ شدت تغییرات بین 10-30 درصد "تغییر ملایم (+)"؛ شدت تغییرات بین 31-60 درصد "تغییر متوسط (++)" و شدت تغییرات بین 60-100 درصد "تغییر شدید (+++)" در نظر گرفته شدند (14،17،28).

نتایج

در آزمایش 14 روزه برای تعیین سمیت مزمن با افزایش غلظت نانوذرات نقره درصد زنده­مانی ماهیان مورد مطالعه کاهش یافت. تلفات ماهی­ها در غلظت 03/0 میلی‌گرم در لیتر از روز هفتم شروع شد و این تلفات تا روز یازدهم ادامه داشت (تلفات تجمعی 47 درصد). در غلظت 02/0 میلی‌گرم در لیتر تلفات از روز هفتم (تلفات تجمعی 22 درصد) و در غلظت 01/0 میلی‌گرم در لیتر تلفات از روز هشتم (تلفات تجمعی 3 درصد) آغاز شد. در گروه شاهد در طول آزمایش تلفاتی مشـاهده نشد و رفـتار ماهی­ها طبیعی بود. از علائم رفتاری ماهی­های مورد آزمایش در سمیت مزمن که مرگ و میر در آن‌ها مشاهده شد، کف گزینی، افزایش حرکت سرپوش آبششی، برهم خوردن تعادل و بی­اشتهایی (در زمان تغذیه مختصر قبل از تعویض آب) بود.

آبشش ماهیان مورد آزمایش در گروه شاهد از نظر بافت­شناسی طبیعی بود (تصویر a1). در غلظت 01/0 میلی‌گرم در لیتر هایپرپلازی، هایپرتروفی و راس چماقی و کوتاهی تیغه ثانویه ملایم مهم­ترین تغییرات هیستوپاتولوژیکی مشاهده شده بود (تصویر b1). با افزایش غلظت نانوذرات نقره در آب میزان آسیب بافت آبشش افزایش یافت. هایپرپلازی، هایپرتروفی، جداشدگی اپیتلیالی متوسط در غلظت 02/0 میلی‌گرم در لیتر دیده شد که نشان داد با افزایش غلظت بر شدت اثر این نانوذرات افزوده شد. شدیدترین تغییرات هیستوپاتولوژیکی بافت آبشش در غلظت 03/0 میلی‌گرم در لیتر شامل هایپرپلازی، هایپرتروفی، کوتاهی تیغه ثانویه و جداشدگی اپیتلیالی شدید بود (تصویرc,d1؛ جدول 2).

 جدول 1. ویژگی­ های اندازه ­گیری ­شده نانوذرات نقره کلوئیدی مورد استفاده (16).

ویژگی

روش اندازه­گیری

فراسنجه

توضیحات

غلظت (میلی گرم/لیتر)

ICP-AES

3980

با غلظت اعلام­شده از شرکت تولیدی اختلاف ناچیزی دارد.

قطر بیشینه (نانومتر)

TEM

129

14/65 درصد از ذرات قطری بین 13-1 نانومتر دارند. قطر اعلام شده از شرکت تولیدی 6/16 نانومتر است.

شکل

TEM

کروی

-

قطر هیدرودینامیکی (نانومتر)

Zetasizer

9/3 تا 5/163

1/54 درصد از ذرات قطر دینامیکی کمتر از  100 نانومتر دارند.

میانگین قطر هیدرودینامیکی (نانومتر)

Zetasizer

8/54

-

خلوص

EDX

-

در کلوئید نانوذرات نقره تنها عنصر نقره وجود دارد.

 

جدول 2. یافته ­های هیستوپاتولوژیکی آبشش ماهی آزاد دریای خزر بعد از مواجهه مزمن (14 روزه) با غلظت­های تحت کُشنده نانوذرات نقره و گروه شاهد.

ضایعات بافتی*

غلظت (میلی گرم/لیتر)

خمیدگی

هایپرپلازی

هایپرتروفی

راس چماقی

کوتاهی تیغه ثانویه

جداشدگی اپیتلیالی

آنوریسم

0

-

-

-

-

-

-

-

01/0

-

+

+

+

+

-

-

02/0

-

++

++

+

+

++

-

03/0

++

+++

+++

++

+++

+++

+

* بدون تغییر (-)، تغییر ملایم (+)، تغییر متوسط (++) و تغییر شدید (+++).

     

                                               

                               

تصویر 1. تغییرات بافت­شناختی مشاهده­شده در آبشش­ها ماهی آزاد دریای خزر بعد از 14 روز مواجهه با نانوذرات. (a) گروه شاهد، (b) 01/0 میلی­گرم در لیتر، (c) و (d) 03/0 میلی­گرم در لیتر نانوذرات نقره. هایپرپلازی (Hp)، کوتاهی تیغه ثانویه (SSL)، هایپرتروفی (Ht)، جداشدگی اپیتلیالی (EL)، آنوریسم (An). (هماتوکسیلین و ائوزین؛ 400×).

 

بحث


هیستوپاتولوژی به­عنوان یکی از تکنیک­های اصلی در مطالعه سمیت آلاینده­ها از جمله نانومواد، اطلاعات مفیدی برای شناسایی اندام­های هدف و سازوکارهای آسیب­های ناشی از این مواد ارائه می‌کند (29). آبشش ماهیان جزء اندام­­های مهم محسوب می­شود که وظایف مهمی، از جمله تبادل گازهای تنفسی، دفع مواد زائد نیتروژنی، تنظیم اسید- باز و تنظیم فشار اسمزی برعهده دارد (21) و در عین حال مکانی است که در معرض مستقیم آلودگی زیست­محیطی، از جمله نانوذرات قرار دارد. بنابراین، آسیب جدی به آبشش می­تواند اختلال در وظایف این اندام حیاتی، از جمله تبادل اکسیژن و دی­اکسید کربن و تنظیم اسمزی ایجاد کند و در نتیجه به مرگ ماهیان منجر شود.

در مواجهه مزمن (14 روزه) با غلظت­های تحت کُشنده تغییرات بافت­شناختی از جمله هایپرپلازی و هایپرتروفی، کوتاهی تیغه ثانویه آبشش، خمیدگی تیغه آبششی، جداشدگی اپیتلیال تیغه ثانویه آبشش و آنوریسم مشاهده شد. این نتایج مطابق با پژوهش­های قبلی است که نشان داده­اند آبشش ماهیان به نانوذرات نقره حساس هستند. مواجهه با نانوذرات نقره منجر به ادم، جوش­خوردگی تیغه آبششی، چماقی­شدن نوک تیغه آبشش و هایپرپلازی، آنوریسم و نکروز تیغه ثانویه قزل­آلای رنگین­کمان و تیلاپیا شده است (9،14). در پژوهش‌های دیگر نتایج مشابه­ای از جمله ساختار نامنظم و هسته پیکنوتیک اپیدرم، آپلازی و/ یا جوش­خوردگی تیغه آبششی، تلانژکتازیس، نکروز و جداشدگی اپیتلیالی آبشش در ماهی خاویاری سیبری (21)، هایپرپلازی، ادم (خیز) و جداشدگی اپیتلیوم آبشش و جوش­خوردگی تیغه­های آبششی در ماهی طلایی (1) و آنوریسم تیغه اولیه، هایپرپلازی اپیتلیال، افزایش تولید موکوس، جوش­خوردگی تیغه و خمیدگی تیغه ثانویه در ماهی مداکا (29) مشاهده شده است.

هایپرپلازی و هایپرتروفی اپیتلیالی تیغه آبششی مشاهده شده در پژوهش حاضر یک واکنش جبرانی محسوب می­شود که با این کار از ورود و جذب مواد سمی جلوگیری می­شود (4،7). اگرچه این واکنش­ها فاصله بین آب و خون را افزایش و فضای بین تیغه­های آبششی را کاهش می­دهند و به کاهش جذب مواد سمی منجر می‌شوند، اما در اثر کاهش سطح تنفسی، اختلالات تنفسی (کاهش بازدهی تبادل گاز) را در پی دارند.

کوتاهی تیغه آبششی مشاهده شده در این پژوهش، تماس آبشش‌ها با آب را کاهش می­دهد که نتیجه آن، کاهش میزان تبادل گاز و یون­ها است (21) که می­تواند بر عملکرد طبیعی آبشش اثر بگذارد.

در مطالعه­های قبلی مشخص شده که عدم تعادل اسمزی ناشی از نانوذرات سبب ادم و جداشدگی اپیتلیالی در تیغه ثانویه می­شود (2،22)، که مشابه این حالت اما به شکل خفیف در پژوهش حاضر نیز مشاهده شد.

 آنوریسم عروق پرخون و متورم و ناشی از آسیب سلول­های ستونی (پیلار) است. این شرایط در بافت آبشش ممکن است بر تبادل گازی آبشش اثر گذاشته و به اختلال جریان خون در آبشش­ها و پارگی و خونریزی یا مرگ احتمالی منجر شود (7،8،24). در پژوهش حاضر آنوریسم عروق تیغه آبششی در بچه­ماهیان آزاد دریای خزر قرارگرفته در معرض نانوذرات نقره به­طور خفیف مشاهده شد. ضایعات آنوریسم در آبشش ماهیان بعد از مواجهه با نانوذرات نقره در سایر پژوهش­ها نیز گزارش شده است (19،20،24).

با توجه به رفتارشناسی ماهیان بعد از مواجهه با نانوذرات مورد مطالعه و نتایج هیستوپاتولوژی، علت تلفات ماهیان احتمالاً ناشی از اختلال تنفسی به دلیل آسیب بافت آبشش بود.

در مجموع، نتایج این پژوهش نشان داد که نانوذرات نقره کلوئیدی در آب می­تواند بافت آبشش ماهی آزاد دریای خزر را در غلظت­های خیلی کم تحت تأثیر قرار دهد. بنابراین، اعمال نظارت مناسب و دقیق برای پیشگیری از ورود نانوذرات نقره به بوم­سازگان آبی و دقت و توجه زیاد به استفاده از این نانومواد در صنعت آبزی پروری ضروری به نظر می­رسد.

سپاسگزاری

نگارندگان بر خود لازم می­دانند از همکاری کلیه عزیزانی که در اجرای این پژوهش فعالیت مؤثری داشته­اند، تشکر و قدردانی نمایند.

تعارض منافع

بین نویسندگان تعارض در منافع گزارش نشده است.

References

  1. Abarghoei, S., Hedayati, A., Ghorbani, R., Miandareh, H.K., Bagheri, T. (2016). Histopathological effects of waterborne silver nanoparticles and silver salt on the gills and liver of goldfish Carassius auratus. Int J Environ Sci Technol, 13, 1753-1760. https://doi.org/10.1007/s13762-016-0972-9
  2. Al-Bairuty, G.A., Shaw, B.J., Handy, R.D., Henry, T.B. (2013). Histopathological effects of waterborne copper nanoparticles and copper sulphate on the organs of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Aquat Toxicol, 126, 104-115. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2012.10.005
  3. Arora, S., Jain, J., Rajwade, J.M., Paknikar, K.M. (2008). Cellular responses induced by silver nanoparticles: in vitro studies. Toxicol Lett, 179, 93–100. https://doi.org/10.1016/ j.toxlet.2008.04.009
  4. Cerqueira, C.C., Fernandes, M.N. (2002). Gill tissue recovery after copper exposure and blood parameter responses in the tropical fish Prochilodus scrofa.  Ecotoxicol Environ Saf, 52, 83-91. https://doi.org/10.1006/eesa.2002.2164
  5. Choi, O., Deng, K.K., Kim, N.J., Ross, L., Surampalli, R.Y., Hu, Z. (2008). The inhibitory effects of silver nanoparticles, silver ions, and silver chloride colloids on microbial growth. Water Res, 42, 3066–3074. https://doi.org/10.1016/j.watres .2008.02.021
  6. Durán, N., Marcato, P. D., Alves, O. L., Da Silva, J. P., De Souza, G. I., Rodrigues, F. A., Esposito, E. (2010). Ecosystem protection by effluent bioremediation: silver nanoparticles impregnation in a textile fabrics process. J Nanopart Res, 12(1), 285-292. https://doi.org/10.1007/s11051-009-9606-1
  7. Fernandes, M.N., Mazon, A.F. (2003). Environmental pollution and fish gill morphology. In: Val., A.L., Kapoor, B.G. (Eds.), Fish Adaptations, Science Publishers, Inc. Enfield, First edition, USA, 203–231.
  8. Flores-Lopes, F., Thomaz, A.T. (2011). Histopathologic alterations observed in fish gills as a tool in environmental monitoring. Rev Bras Biol, 71, 179-188. http://doi.org/10. 1590/S1519-69842011000100026
  9. Govindasamy, R., Rahuman, A.A. (2012). Histopathological studies and oxidative stress of synthesized silver nanoparticles in Mozambique tilapia (Oreochromis mossambicus). Jacobs J Environ Sci, 24, 1091-1098. https://doi.org/10.1016/S1001-0742(11)60845-0
  10. Hendren, C. O., Badireddy, A. R., Casman, E., & Wiesner, M. R. (2013). Modeling nanomaterial fate in wastewater treatment: Monte Carlo simulation of silver nanoparticles (nano-Ag). Sci Total Environ, 449, 418-425. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2013.01.078
  11. Hussain, S.M., Hess, K.L., Gearhart, J.M., Geiss, K.T., Schlager, J. J. (2005). In vitro toxicity of nanoparticles in BRL 3A rat liver cells. Toxicol In Vitro, 19, 975–983. https://doi.org/10.1016/j.tiv.2005.06.034
  12. Jayesh, P., Chatterjeec, A.K., Duttaguptab, S.P., Mukherji, S. (2008). Strain specificity in antimicrobial activity of silver and copper nanoparticles. Acta Biomater, 4, 707–716. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2007.11.006
  13. Johari, S.A., Kalbassi, M.R., Soltani, M., Yu, I.J. (2015a). Study of fungicidal properties of colloidal silver nanoparticles (AgNPs) on trout egg pathogen, Saprolegnia sp. Int J Aquat Biol, 3, 191-198. https://doi.org/10.22034/ijab.v3i3.97
  14. Johari, S.A., Kalbassi, M.R., Yu, I.J., Lee, J.H. (2015b). Chronic effect of waterborne silver nanoparticles on rainbow trout (Oncorhynchus mykiss): histopathology and bioaccumulation. Comp Clin Path, 24, 995-1007. https:// doi.org/10.1007/s00580-014-2019-2
  15. Johari, S.A., Kalbassi, M.R., Lee, S.B., Dong, M.S., Yu, I.J. (2016a). Silver nanoparticles affects the expression of  biomarker genes mRNA in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Comp Clin Path, 25, 85-90. https://doi.org/10.1007/ s00580-015-2144-6
  16. Johari, S.A., Kalbassi, M.R., Soltani, M., Yu, I.J. (2016b). Application of nanosilver-coated zeolite as water filter media for fungal disinfection of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) eggs. Aquac Int, 24, 23-38. https://doi.org/10.1007/s10499-015-9906-7
  17. Joo, H.S., Kalbassi, M.R., Yu, I.J., Lee, J.H., Johari, S.A. (2013). Bioaccumulation of silver nanoparticles in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss): influence of concentration and salinity. Aquat Toxicol, 140, 398-406. https://doi.org/ 10.101 6/j.aquatox.2013.07.003
  18. Malsch, I. (1999). Nanotechnology in Europe: scientific trends and organizational dynamics. Nanotechnology, 10(1), 1. https://doi.org/10.1088/0957-4484/10/1/002
  19. Mansouri, B., Johari, S.A. (2016). Effects of short-term exposure to sublethal concentrations of silver nanoparticles on histopathology and electron microscope ultrastructure of zebrafish (Danio rerio) gills. Iran J Toxicol, 10, 15-20.
  20. Mansouri, B., Maleki, A., Johari, S.A., Reshahmanish, N. (2015). Effects of cobalt oxide nanoparticles and cobalt ions on gill histopathology of zebrafish (Danio rerio). AACL Bioflux, 8, 438-44.
  21. Ostaszewska, T., Chojnacki, M., Kamaszewski, M., Sawosz-Chwalibog, E. (2016). Histopathological effects of silver and copper nanoparticles on the epidermis, gills, and liver of Siberian sturgeon. Environ Sci Pollut Res Int, 23, 1621-1633. https://doi.org/10.1007/s11356-015-5391-9
  22. Pane, E.F., Haque, A., Wood, C.M. (2004). Mechanistic analysis of acute, Ni-induced respiratory toxicity in the rainbow trout (Oncorhynchus mykiss): an exclusively branchial phenomenon. Aquat Toxicol, 69, 11-24. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2004.04.009
  23. Park, S., Lee, Y.K., Jung, M., Kim, K.H., Chung, N., Ahn, E.K., Lim, Y., Lee, K.H. (2007). Cellular toxicity of various inhalable metal nanopartciles on human alveolar epithelial cells. Inhal Toxicol, 19, 59–65. https://doi.org/10.1080/ 08958370701493282
  24. Rajkumar, K.S., Kanipandian, N., Thirumurugan, R. (2016). Toxicity assessment on haemotology, biochemical and histopathological alterations of silver nanoparticles-exposed freshwater fish Labeo rohita. Appl Nanosci, 6, 19-29. https://doi.org/10.1007/s13204-015-0417-7
  25. Rather, M.A., Sharma, R., Aklakur, M., Ahmad, S., Kumar, N., Khan, M., Ramya, M.L. (2011). Nanotechnology: a novel tool for aquaculture and fisheries development: A prospective mini-review. Fish Aquacult J, 16, 3. https://doi.org/10.4172/2 150-3508.1000016
  26. Schrand, A.M., Braydich-Stolle, L.K., Schlager, J.J., Dai, L., Hussain, S.M. (2008). Can silver nanoparticles be useful as potential biological labels? Nanotech, 19, 235104. https://doi. org/10.1088/0957-4484/19/23/235104
  27. Shahim, A.A., Kalbassi, M.R., Soltani, M., Johari, S.A. (2015). Application of polyurethane foams containing silver nanoparticles and silver zeolite (Zeomic) in water filtration system to control infection caused by streptococcus iniaie. J Vet Res, 70, 63-71.
  28. Shirdel, I., Kalbassi, M.R. (2016). Effects of nonylphenol on key hormonal balances and histopathology of the endangered Caspian brown trout (Salmo trutta caspius). Comp Biochem Physiol C Toxicol Pharmacol, 183, 28-35. https://doi.org/ 10.1016/j.cbpc.2016.01.003
  29. Wu, Y., Zhou, Q. (2013). Silver nanoparticles cause oxidative damage and histological changes in medaka (Oryzias latipes) after 14 days of exposure. Environ Toxicol Chem, 32, 165-173. https://doi.org/10.1002/etc.2038
Journal of Veterinary Research
Volume 74, Issue 4
December 2019
Pages 494-500

Files

Share

How to cite

Statistics