آلودگی‌های انگلی و تأثیر آن‌ها بر شاخص‌های بیو‌متریک ماهی کپور معمولی (Cyprinus carpio) در تالاب انزلی، جنوب غربی دریای خزر

نوع مقاله : بهداشت و بیماری های آبزیان

نویسندگان

1 گروه بهداشت و بیماری‌های آبزیان، پژوهشکده آبزی پروری آ‌‌‌‌ب‌های داخلی، موسسه تحقیقات علوم شیلاتی کشور، سازمان تحقیقات، آموزش و ترویج کشاورزی، بندر انزلی، ایران

2 گروه شیلات، دانشکده علوم دامی و شیلات، دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی ساری، ساری، ایران

3 گروه شیلات، دانشکده منابع طبیعی، دانشگاه گیلان، صومعه سرا، ایران؛ گروه زیست شناسی دریایی، پژوهشکده حوضه آبی دریای خزر، دانشگاه گیلان، رشت، ایران

چکیده

زمینۀ مطالعه: تأثیر انگل­ها بر شاخص­های بیو­متریک کپور معمولی (C. carpio) تالاب انزلی.
هدف: شناسایی آلودگی­های انگلی در کپور معمولی و ارزیابی تأثیر آن‌ها بر شاخص­های بیو­متریک ماهی.
روش‌کار: در مجموع 78 نمونه بصورت فصلی (از بهار تا زمستان 1395) از تالاب جمع­آوری شد که پس از انتقال به آزمایشگاه بیو­متری و برای جستجوی انگل­ها تشریح گردیدند. سستود­ها و ترماتود­ها با آلوم کارمین رنگ­آمیزی، نماتود­ها نیز با گلیسرین الکل شفاف­سازی شدند. میزان شیوع، فراوانی و میانگین شدت آلودگی­ها نیز تعیین گردید.
نتایج: 13 گونه مختلف انگلی شامل: Ichthyophthirius multifiliis،Trichodina sp .، Epistilis sp.، Gyrodactylus sp.، Dactylogyrus extensus، Diplozoon nipponicum،Diplostomum spathaceum ،Posthodiplostomum cuticola ، Asymphlodora sp.، Caryophyllaeus fimbericeps،Raphidascaris acus ، Pseudocapillaria tomentosaوLernea cyprinacea شناسایی شدند که در بین آن‌ها، Epistylis sp.،P. cuticola ،Asymphlodora sp. و P. tomentosaبرای نخستین بار از کپور معمولی تالاب انزلی گزارش می­شوند. میانگین وزن در ماهیان سالم و آلوده به ترتیب از 54/3±68/23 گرم تا 28/73±100/686 گرم و 51/4±47/32 گرم تا 64/62±64/633 گرم ثبت شد. فاکتور وضعیت در ماهیان سالم و آلوده به ترتیب از 50/0±09/1 به 03/0±17/1 و 13/0±24/1 به 03/0±19/1 بود. همچنین شاخص گنادو­سوماتیک در ماهیان سالم و آلوده به ترتیب از 16/0±45/0 به 54/56±3/3 و از 67/0±78/1 به 62/0±74/2 محاسبه شد. ضریب رشد لحظه­ای ماهیان سالم در گروه سنی +2 به +1 سال، 25/1 و در گروه +3 به +2 سال، 72/0 بود در حالیکه در ماهیان آلوده همان رده­های سنی به ترتیب 94/0 و 65/0 محاسبه شد.
نتیجه‌گیری نهایی: انگل­ها می­توانند برخی اثرات منفی را بر خصوصیات بیو­متریک ماهیان آلوده ایجاد کنند و میزان رشد آن‌ها را کاهش دهند، از اینرو پایش مداوم جوامع انگلی در ماهیان بومی و مهم اقتصادی تالاب انزلی به منظور حفاظت از آن‌ها و جلو­گیری از ورود این ماهیان به استخر­های پرورش ماهی حاشیه تالاب ضروری است.

کلیدواژه‌ها


عنوان مقاله [English]

Parasitic Infections and Their Affects on Biometric Characteristics of Common Carp, Cyprinus carpio in Anzali Wetland, Southwest Caspian Sea

نویسندگان [English]

  • Seyed Fakhraddin Mirhashemi Nasab 1
  • Farid Firouzbakhsh 2
  • Masoud Sattari 3
  • Mohaddes Ghasemi 1
1 Department of Aquatic Animals Health and Diseases, Inland Waters Aquaculture Research Center, Iranian Fisheries Sciences Research Institute, Agricultural Research Education and Extension Organization (AREEO), Bandar Anzali, Iran
2 Department of Fisheries, Faculty of Animal Sciences and Fisheries, Sari Agricultural Sciences and Natural Resources University, Sari, Iran
3 Department of Fisheries, Faculty of Natural Resources, University of Guilan, Sowmehsara, Iran; Department of Marine Biology, The Caspian Basin Research Center, University of Guilan, Rasht, Iran
چکیده [English]

BACKGROUND: Parasite effects on biometric characteristics of common carp, C. carpio from Anzali Wetland.
OBJECTIVES: Identifying parasites in C. carpio and evaluating their effects on biometric characteristics of fish.
METHODS: A total of 78 individuals were collected on the seasonal basis (from spring through winter 2016) from the wetland, transported to the laboratory and after biometry, dissected to recover parasites. Cestodes and trematodes were stained with alum carmine and nematodes were cleared with glycerin alcohol, then their prevalence, abundance and mean intensity were determined.
RESULTS: Thirteen parasite species including Ichthyophthirius multifiliis, Trichodina sp., Epistilis sp., Gyrodactylus sp., Dactylogyrus extensus,  Diplozoon nipponicum, Diplostomum spathaceum, Posthodiplostomum cuticola, Asymphlodora sp., Caryophyllaeus fimbericeps, Raphidascaris acus, Pseudocapillaria tomentosa and Lernea cyprinacea were identified. Epistylis sp., P. cuticola, Asymphlodora sp. and P. tomentosa are reported for the first time from C. carpio in Anzali Wetland. The average weight in healthy and infected fish were recorded to be from 23.68 ± 3.54g to 686.73 ± 100.28 g, and from 32.47 ± 4.51 to 633.62g ± 64.64 g respectively. The condition factor in healthy and infected fish was from 1.09 ± 0.50 to 1.17±0.03, and from 1.24 ± 0.13 through 1.19 ± 0.03 respectively. It was also true for gonadosomatic index which was recorded in healthy and infected fish from 0.45 ± 0.16 through 3.56 ± 3.54, and from 1.78±0.67 through 2.74 ± 0.62. The instantaneous growth rate was 1.25 in healthy  2+ and 1+ year old individuals, and 0.72 in 3+ and 2+ year olds, while it was 0.94 and 0.65 in the same-aged infected fish, respectively.
CONCLUSIONS: Parasites could induce some negative influences on the biometric characteristics of infected fish, decreasing their growth rate. So that, it is necessary to monitor the parasite communities continuously in the native and commercially important fish species in Anzali Wetland to protect them and prevent introducing infected fish into the adjacent fish farms.

کلیدواژه‌ها [English]

  • Wetland
  • Native fish
  • Common carp
  • Parasitic infection
  • Growth indicator

مقدمه


عوامل بیماریزا مانند انگل­ها، باکتری­ها، ویروس­ها و قارچ­ها از جمله تهدیدات طبیعی جمعیت­های ماهی در اکوسیستم­های آبی هستند. دراین میان، انگل­ها از شیوع بیشتری برخور­دار می­باشند (5). بر­اساس گزارش­های اخیر، 50 گونه ماهی بومی و غیر بومی در تالاب انزلی زیست می­کنند (13). کپور معمولی (C. carpio)، یکی از مهم‌ترین گونه­های بومی تالاب انزلی است که ارزش اقتصادی زیادی دارد و هر­ساله بین 100 تا 500 تن در این تالاب صید می­شود (2).

پایش مداوم وضعیت سلامتی ماهیان بومی و اقتصادی تالاب انزلی با هدف حفظ ذخایر آن‌ها و تأمین امنیت غذایی ضرورت دارد. بر این اساس، در طول سال­های گذشته تحقیقات انگل­شناسی متنوعی بر روی ماهیان تالاب انزلی صورت گرفته (11،18،19،26،28) که منجر به شناسایی انگل­ها یا میزبانان جدید در این بوم­زیست شده است، اما اطلاعات معدودی در ارتباط با تأثیر آلودگی­های انگلی بر شاخص­های بیو­متریک و پارامتر­های رشدی ماهیان مبتلا وجود دارد.

انگل­ها علاوه بر نقش مستقیم در بروز تلفات ماهیان، ممکن است تأثیر قابل توجهی بر رشد و مقاومت ماهیان در برابر سایر عوامل استرس­زا داشته باشند. همچنین حضور انگل­ها سبب کاهش بازار پسندی و قابلیت فروش ماهیان آلوده خواهد شد (29). از طرف دیگر آلودگی­های انگلی می­توانند موجب کاهش رشد، کاهش وزن، لاغری، کاهش بازده تولید­مثلی یا عقیمی و تغییر رفتار و ویژگی­های جنسی ماهیان میزبان شوند. در این راستا کاهش رشد ناشی از آلودگی ماهی مخرج لوله­ای (Rhodeus amarus)وماهی کولمه (Rutilus rutilus) با انگل لیگولا اینتستینالیس (L. intestinalis) در تحقیقات مختلف گزارش شده است (3،21).

در تحقیق دیگری وزن ماهی شاه­کولی (C. mossulensis) سد وحدت کردستان آلوده شده به لیگولا نسبت به ماهیان سالم بسیار کمتر گزارش شد که نشان از لاغری ماهیان آلوده به انگل می‌باشد. دلیل این امر، تأثیر انگل بر متا­بولیسم و کاهش انرژی ماهیان آلوده بیان شده است (24). همچنین در تحقیقی، کاهش فاکتور­های خونی اردک ماهی (E. lucius) تالاب انزلی آلوده به انگل را در مقایسه با ماهیان فاقد آلودگی گزارش کردند (17). علاوه بر آن اثر آلودگی­های انگلی بر نا­رسایی آبششی و تنفسی، زخم­های جلدی و کاهش مقاومت بدن ماهیان در برابر عوامل عفونت­های ثانویه قارچی، باکتریایی و یا ویروسی به فراوانی گزارش شده است (25).

لذا با توجه به گزارش آلودگی انگلی ماهیان تالاب انزلی، در پژوهش حاضر به تعیین فراوانی و شدت آلودگی­های انگلی و ارزیابی تأثیر انگل­ها بر شاخص­های بیو­متریک ماهی کپور معمولی (C. carpio) تالاب انزلی و مقایسه نتایج آن با تحقیقات اخیر پرداخته شده است.

مواد و روش کار

منطقه جغرافیایی: تالاب بین­المللی انزلی در شمال ایران، استان گیلان و ساحل جنوبی دریای خزر قرار دارد . مختصات جغرافیایی آن از شرق به نصف­النهار ˝37 '37˚49، ازغرب به نصف‌النهار˝15'15˚49، از شمال به مدار˝10 '30˚37 و از جنوب به مدار˝30 '27 ˚37 محدود گردیده است (1).

روش نمونه برداری از ماهیان: در طول یک سال (بهار تا زمستان 1395)، تعداد 78 عدد کپور معمولی توسط تور تله­ای مخروطی (Fyke net) و دام گوش­گیر (Gill net) از 3 ایستگاه منتخب شیجان (شرق)، سرخانکل (مرکزی) و آبکنار (غرب) در تالاب انزلی صید و بصورت زنده به آزمایشگاه انگل­شناسی پژوهشکده آبزی پروری آب‌های داخلی (بندر انزلی) منتقل شدند.

عملیات انگل­شناسی: در آزمایشگاه، ابتدا ماهیان زیست‌سنجی شده و فاکتور­های طول کل با دقت 1 میلی متر و وزن با دقت 1/0 گرم اندازه­گیری (4) و جنسیت نمونه­ها نیز مشخص و ثبت شد. برای تخمین سن ماهیان از روش فلس­خوانی استفاده شد. مطابق روش­های متداول انگل­شناسی (9)، آزمایش­های لازم از بخش­های مختلف بدن ماهیان از جمله پوست، آبشش، اندام­های احشایی، عضلات، دستگاه گوارش و چشم انجام و درصورت مشاهده انگل، با دقت جدا­سازی شدند. پس از جداسازی انگل­ها از اندام‌های ماهیان، سستود­ها و ترماتود­ها با آلوم کارمین رنگ­آمیزی و نماتود­ها نیز با گلیسرین الکل شفاف­سازی شدند. برای تشخیص جنس و گونه نمونه­های انگلی از کلید­های شناسایی (9،14) استفاده شد.

فرمول­های محاسباتی: با کاربرد فرمول­های مربوط، مقادیرمیانگین شدت آلودگی، میانگین فراوانی انگل و درصد آلودگی (8)، همچنین ضریب رشد لحظه­ای، فاکتور وضعیت و شاخص گنادو­سوماتیک (6) اندازه­گیری شدند.

تجزیه و تحلیل آماری: داده­های حاصل از این تحقیق به وسیله نرم­افزار آماری SPSS (ver 18) آنالیز شدند. در همین راستا، از آزمون مربع کای (χ2) برای تعیین وجود یا عدم وجود ارتباط بین آلودگی به انگل با گونه و جنس ماهی میزبان و از آزمون کروسکال­والیس (Kruskal-Wallis H test) برای تعیین وجود یا عدم وجود ارتباط بین آلودگی به انگل با سن میزبان و همچنین ایستگاه­ها و فصول مختلف استفاده شد. برای تعیین وجود یا عدم وجود ارتباط بین آلودگی به انگل با فاکتور وضعیت، شاخص گنادو‌سوماتیک و ضریب رشد لحظه­ای ماهی میزبان از آزمون من‌ویتنی (Mann-Whitney U test) P value و در سطح اطمینان 95 درصد استفاده گردید.

نتایج

در طی یک سال (1395)، 78 عدد ماهی کپور معمولی (C. carpio) با استفاده از ادوات مختلف صید و به صورت فصلی از ایستگاه­های شیجان، سرخانکل و آبکنار واقع در مناطق شرق، مرکزی و غرب تالاب انزلی نمونه­برداری شدند. میانگین وزن و طول کل ماهیان به ترتیب 1/208± 9/244 گرم و 95/7±5/24 سانتی‌متر و محدوده سنی آن‌ها بین +1 تا +5 سال بود. در مجموع، 2803 عدد انگل از 6 رده و 13 گونه مختلف شامل: 3 گونه تک یاخته­ای: Ichthyophthirius multifiliis (64/25 درصد)،Trichodina sp. (13/5 درصد) و Epistilis sp. (56/2 درصد)؛3 گونه مونوژن: Gyrodactylus sp. (08/23 درصد)، Dactylogyrus extensus (63/57 درصد) و Diplozoon nipponicum (33/33 درصد)؛ 3 گونه دیژن: Diplostomum spathaceum (62/34 درصد)، Posthodiplostomum cuticola (85/3 درصد) و Asymphlodora sp. (28/1 درصد)؛1 گونه سستود: Caryophyllaeus fimbericeps (38/15 درصد)؛ 2 گونه نماتود: Raphidascaris acus (28/1 درصد) و Pseudocapillaria tomentosa (41/6 درصد) و در نهایت 1 گونه سخت­پوست: Lernea cyprinacea (26/10 درصد) جدا­سازی و شناسایی شدند. آلودگی کپور معمولی (C. carpio) بهEpistylis sp.، P. cuticola، Asymphlodora sp. و P. tomentosa برای نخستین بار از تالاب انزلی گزارش می­شود. 85/53 درصد از انگل­های شناسایی شده جزو انگل­های خارجی پوست و آبشش و 15/46 درصد از آن‌ها انگل­های داخلی چشم و دستگاه گوارش بودند. انگل منوژنD. extensus  که جزو انگل­های اختصاصی آبشش کپور معمولی است، از بیشترین شیوع (63/57 درصد) در ماهیان مبتلا برخوردار بود. میانگین شدت این انگل 70/3±64/16، میانگین فراوانی آن 34/2±60/9 و دامنه تعداد آن 152-1 عدد بود. شیوع انگل چشمی D. spathaceum (62/34 درصد)، با میانگین شدت 35/1±41/5، میانگین فراوانی 55/0±87/1 و دامنه 35-1 عدد نیز مورد توجه بوده است. در مقابل، نماتود روده­ای R. acus و ترماتود دیژن Asymphlodora sp. از کمترین فراوانی (28/1 درصد) برخوردار بودند (جدول های 1،2).

باتوجه به کاربرد آزمون­های آماری، بین فراوانی انگل ایکتیوفتیریوس مولتی فیلیس و جنس (025/0=P، 5=χ2) و سن ماهی میزبان (027/0=P، 11=χ2) و همچنین فصول نمونه­برداری (013/0=P، 800/10=χ2) اختلاف معنی­دار برقرار بود (05/0˂(P، بدین صورت که آلودگی به انگل ایکتیوفتیریوس مولتی فیلیس در جنس نر (75 درصد) ماهیان +3 ساله (45 درصد) و فصل بهار (55 درصد) بیشتر مشاهده شده بود.

بین آلودگی به انگل ژیروداکتیلوس و جنس میزبان (1=P، 1=df، 0=χ2) اختلاف معنی­دار وجود نداشت (05/0P>)، اما اختلاف آن با سایر متغیر­ها شامل: سن (023/0=P، 3=df، 566/9=χ2)، فصل (019/0=P، 3=df، 10=χ2) و ایستگاه­ها (030/0=P، 2=df، 7=χ2) معنی­دار بود (05/0˂P).

بین فراوانی انگل داکتیلوژیروس اکستنسوس، جنس میزبان و ایستگاه نمونه برداری اختلاف معنی­دار مشاهده نشد (05/0P>)، ولی درصد شیوع در جنس نر (60 درصد) بیشتر از ماده (40 درصد) بود. از طرفی میزان آلودگی ایستگاه مرکزی (22/42 درصد) بیش از دو ایستگاه دیگر بود. بیشترین وکمترین درصد شیوع آلودگی به ترتیب در سن +3 سال (55/35 درصد) و +6 سال (44/4 درصد)، بدست آمد. همچنین بر­اساس فصول مختلف سال بیشترین و کمترین درصد شیوع آلودگی در فصل بهار (21/28 درصد) و زمستان (26/10 درصد) مشاهده شد. بین میزان آلودگی و سن ماهی (008/0=P، 5=df، 667/15=χ2) و فصل (0045/0=P، 3=df، 067/8=χ2) اختلاف معنی­داری برقرار بود (05/0˂P).

بین آلودگی انگل دیپلوستوموم اسپاتاسه­اوم،جنس (185/0=P، 1=df، 815/1=χ2) و سن میزبان (190/0=P، 5=df، 444/7=χ2) و همچنین فصل (338/0=P، 3=df، 37/3=χ2) و ایستگاه­های نمونه برداری (121/0=P، 2=df، 222/4=χ2) اختلاف معنی­داری وجود نداشت (05/0˃(P.

اختلاف بین انگل کاریوفیله­اوس فیمبریسپس با متغیر­های جنس (564/0=P، 1=df، 333/0=χ2)، سن (062/0=P، 3=df، 333/7=χ2)، فصل (174/0=P، 2=df، 5/3=χ2) و ایستگاه (472/0=P، 2=df، 5/1=χ2) معنی­دار نبود (05/0˃(P.

بین آلودگی به لرنه­آ سیپریناسه­آ و جنس (1=P، 1=df، 0=χ2)، سن ماهی (392/0=P، 3=df، 3=χ2)، فصل (417/0=P،2 =df، 75/1=χ2) و ایستگاه (157/0=P، 1=df، 2=χ2) اختلاف معنی­داری وجود نداشت (05/0P>). فراوانی سایر انگل­های شناسایی شده کم و قابل اغماض بود.

از 5 رده سنی (+1 تا + 5 سال) ماهیان بررسی شده، ماهیان سالم و آلوده در 2 گروه سنی دو و سه ساله مشاهده شدند. ضریب رشد لحظه­ای ماهیان آلوده در رده سنی دو ساله، 942/0 و در رده سنی سه ساله 648/0 محاسبه شد. این مقادیر برای ماهیان سالم در همان سنین با روند افزایشی به ترتیب 254/1 و 716/0 بود. ضریب رشد لحظه­ای ماهیان سالم در گروه سنی دو ساله از رشد بیشتری نسبت به گروه سه ساله برخوردار بود، همچنین  ضریب رشد لحظه‌ای ماهیان آلوده با افزایش سن ، روند نزولی داشت.

فاکتور وضعیت و شاخص گنادو­سوماتیک ماهیان سالم و آلوده در4 گروه طولی (از 15≤ تا 35> سانتی­متر) مورد بررسی قرارگرفتند. میانگین وزن ماهیان سالم و آلوده، با افزایش طول، روند صعودی نشان داد. میانگین وزن درماهیان سالم از 54/3±68/23 گرم (طول 15≤ سانتی­متر) به 28/100±73/686 گرم (طول 35> سانتی‌متر) و در ماهیان آلوده از 51/4±47/32 به 64/64±62/633 گرم افزایش داشت. مقدار فاکتور وضعیت در گروه­های مختلف طولی ماهیان سالم و آلوده دارای نوساناتی بود، از طرفی بیشترین مقدار آن درگروه طولی دوم (25-1/15 سانتی­متر) به ترتیب 04/0±43/1 و 03/0±32/1 در ماهیان سالم و آلوده بود.

شاخص گنادو­سوماتیک در ماهیان سالم با طول کمتر از 15 سانتی‌متر، 16/0± 45/0 بود که این شاخص در گروه طولی دوم (1-25/15 سانتی­متر) کاهش یافته و به 16/0±29/0 رسید. مقدار شاخص گنادو­سوماتیک درگروه­های طولی بالا­تر (به ترتیب 02/0±62/0 و 54/3 ±56/3) روند افزایشی داشت. در ماهیان آلوده نیز بیشترین مقدار شاخص گنادو­سوماتیک در گروه طولی بیش از 35 سانتی­متر (63/0±74/2) و کمترین آن در گروه  طولی دوم و به مقدار 03/0±13/0 محاسبه گردید (جدول 3).

بحث

شناخت نقش انگل­ها در محیط زیست می­تواند به محققان برای آگاهی از تغییرات در جمعیت یک گونه ماهی یا اکوسیستم کمک نماید (19). ماهی­ها معمولا به طور طبیعی توسط بسیاری از گونه­های انگلی نزدیک به هم که روابط متقابل را نشان می دهند، آلوده می­گردند، به همین علت هر فرد میزبان دارای زیر مجموعه­ای از انگل­هاست (8). در مجموع این بررسی که بر روی 78 عدد کپور بومی (C. carpio) تالاب انزلی با محدوده سنی +1 تا +5 سال انجام گرفت، 13 گونه از 6 رده مختلف انگلی شناسایی شدند. با وجود تنوع گونه­ای زیاد، اما در بسیاری موارد میانگین شدت و فراوانی آلودگی­ها در ماهیان بررسی شده کم بود. این نتیجه با تحقیقات اخیر در زمینه بررسی آلودگی انگلی ماهیان تالاب انزلی که به تنوع بالا و فراوانی و شدت کم آلودگی اشاره داشتند، همخوانی دارد (11،17،29).

از رده تک یاخته­ای­ها، انگل­های I. multifiliis(64/25 درصد)،Trichodina sp. (13/5 درصد) وEpistilis sp. (56/2 درصد) شناسایی شدند. شیوع ایکتیوفتیریوس مولتی فیلیس در جنس نر ماهیان کپور معمولی (75 درصد)، سه ساله (45 درصد) و در فصل بهار (55 درصد) بیش از سایر موارد بوده است. اختلاف بین میزان آلودگی انگلی و ایستگاه‌های نمونه برداری معنی­دار نبود (05/0˃(P. فراوانی تریکودینا (13/5 درصد) کم بوده و در جنس نر (25 درصد) و ماده (75 درصد) و سنین +1 (25 درصد) و +3 سال (75 درصد) دیده شد. این انگل بجز پاییز در سایر فصول و همچنین در تمامی ایستگاه­های نمونه برداری مشاهده گردید. آلودگی کپور معمولی تالاب به ایک و تریکودینا به ترتیب با فراوانی 47/40 درصد و 14/48 درصد قبلا نیز گزارش شده بود (11)، اما آلودگی ماهی کپور معمولی به انگل تک یاخته­ای اپیستیلیس (Epistylis sp.) برای نخستین بار در این تحقیق از تالاب انزلی معرفی و گزارش می­شود.

از رده ترماتود­های منوژن انگل­های D. extensus(69/57 درصد)، D. nipponicum (33/33 درصد) و Gyrodactylus sp. (08/23 درصد) جدا­سازی شدند. بیشترین فراوانی انگل ژیروداکتیلوسدر هر دو جنس کپور معمولی سه ساله (56/55 درصد) در فصل بهار (56/55 درصد) و ایستگاه مرکزی (11/61 درصد) مشاهده شد. بین آلودگی به این انگل و جنس میزبان (1=P، 1=df، 0=χ2)، اختلاف معنی­دار نبوده (05/0P>)، اما اختلاف با متغیر­های سن (023/0=P، 3=df، 566/9=χ2)، فصل (019/0=P،  3=df، 10=χ2) و ایستگاه (030/0=P، 2=df، 7=χ2) معنی­دار بود (05/0˂(P. این انگل در گذشته از شاه­کولی (A. calcoides)، لای ماهی (T. tinca)، کاراس (C.carassius)و کپور معمولی (C. carpio)تالاب انزلی گزارش شده بود (11،29).

داکتیلوژیروس اکستنسوس در جنس­ها، سنین ( +1 تا +6 سال)، ایستگاه­ها و فصول مختلف نمونه برداری مشاهده شد. با وجود اینکه بین آلودگی و جنس و ایستگاه اختلاف معنی­دار نبود (05/0˃(P، ولی درصد شیوع درجنس نر (60 درصد) بیشتر از ماده (40 درصد) و از طرفی در ایستگاه مرکزی (22/42 درصد) بیش از دو ایستگاه دیگر بوده است. شیوع آلودگی در سن +3 سال (55/35 درصد) و +6 سال (44/4 درصد)، همچنین آلودگی در بهار (21/28 درصد) و زمستان (26/10 درصد) به ترتیب بیشترین وکمترین درصد شیوع را در بین سنین و فصول مختلف نشان دادند. این انگل در گذشته با فراوانی 5/40 درصد و 59/92 درصد از کپور معمولی تالاب انزلی گزارش شد (11،29).

دیپلوزئون نیپونیکوم با میزان شیوع (33/33 درصد)، دامنه 9-1 عدد و میانگین شدت و فراوانی 63/0±23/3 و 22/0±08/1 در کپور معمولی مشاهده گردید. انگل دیپلوزئون Diplozoon sp. با فراوانی 6/16درصد و گونه دیپلوزئون نیپونیکوم با فراوانی نزدیک به تحقیق حاضر (89/ 38 درصد) قبلا در کپور معمولی تالاب انزلی گزارش شد (11،29). محققین معتقدند که بروز همه­گیری منوژنیازیس در منابع آب‌های طبیعی ناشی از تغییرات بوم شناختی این منابع است که باعث تکثیر بیش از حد انگل­ها شده است (12)، اما تعادلی بین میزبان و انگل در منابع آب‌های طبیعی وجود دارد و عفونت حاصله اغلب تهدیدی جدی برای ماهی به شمار نمی­رود (22).

از رده ترماتود­های دیژن، گونه­های D. spathaceum  (62/34 درصد)، P. cuticola(85/3 درصد) و Asymphlodora sp.(28/1 درصد) درماهیان مورد مطالعه مشاهده شد. در­حالیکه فراوانی انگل چشمی دیپلوستوموم (62/34 درصد)، با میانگین شدت 35/1±41/5، میانگین فراوانی 55/0±87/1 و دامنه 35-1 عدد قابل توجه بوده، اما فراوانی پوستو­دیپلوستوموم کوتیکولا و آسیمفیلو­دورا کم بوده، ضمن­آنکه آلودگی کپور تالاب انزلی به دو انگل اخیر برای اولین بار گزارش می­شود.

انگل چشمی دیپلوستوموم که جزو انگل­های شایع در ماهیان تالاب انزلی است، علاوه بر کپور معمولی در اردک ماهی (E. lucius)، سوف حاجی طرخان (P. fluviatilis)، سیم (A. brama)، کاراس، فیتوفاگ (H. molitrix)و لای ماهی تالاب انزلی نیز دیده شده است (24). وجود متاسرکر انگل در گونه­ها و سنین مختلف ماهی، فصول و ایستگاه­های متعدد نشان از انتشار وسیع، بومی شدن و از طرفی غیر­اختصاصی بودن این انگل در تالاب انزلی دارد. در بررسی شیوع دیپلوستوموم در ماهیان تالاب بوجاق کیاشهر (گیلان)، اشاره شده که این تالاب بدلیل شرایط ویژه اکولوژی و بیولوژی خود که همزمان با وجود انواع حلزون­های آب شیرین (میزبان واسط اول)، گونه­های مختلف ماهیان (میزبان واسط دوم) و انواع پرندگان ماهیخوار (میزبان قطعی یا نهایی) می‌باشد، بطور طبیعی محیطی مساعد برای این انگل را فراهم نموده است (18)، می­توان گفت که شرایط حاکم بر تالاب انزلی نیز مشابه تالاب بوجاق کیاشهر بوده که این امر می­تواند دلیلی دیگر بر شیوع دیپلوستوموم در منطقه باشد.

از رده سستود­ها، فقط انگل کاریوفیله­اوس فیمبریسپس، با فراوانی 38/15 درصد شناسایی گردید. میانگین شدت (74/50± 25/76) و دامنه تعداد انگل (611-2 عدد) در ماهی کپور معمولی قابل توجه است. فراوانی انگل کاریوفیله­اوس در جنس ماده کپور معمولی (33/58 درصد) بیشتر از جنس نر (67/41 درصد)، و در ماهیان سه ساله (33/58 درصد)، چهارساله و پنج ساله (67/16 درصد در هر سن) و شش ساله (33/8 درصد) دیده شده است. همچنین در فصل تابستان (33/58 درصد)، پاییز (67/16 درصد) و زمستان (25 درصد) و ایستگاه­های مختلف (مرکزی، 50 درصد؛ شرق و غرب هرکدام، 25 درصد) جداسازی و شناسایی گردید. وجود انگل کاریوفیله­اوس فیمبریسپس علاوه بر کپور، در ماهی سیم و سیاه کولی تالاب انزلی نیز گزارش شده است (29).

از رده نماتود­ها، انگل­های P. tomentosa (41/6 درصد) و R. acus (28/1 درصد)در ماهیان مورد مطالعه شناسایی شدند. بر اساس آزمون مربع کای بین آلودگی به پسودو­کاپیلاریا تومنتوزا با جنسیت (317/0=P ،1=χ2) و سن ماهی (317/0= P، 1=χ2)، فصل (779/0=P ،500/0=χ2) و ایستگاه­های نمونه برداری (779/0=P، 500/0=χ2) اختلاف معنی­داری وجود نداشت (05/0P>). این انگل در گذشته فقط از تیزکولی (H. leucisculus) گزارش شده (26) و آلودگی کپور معمولی به آن برای نخستین بار در تالاب انزلی گزارش می شود. فراوانی رافید‌آسکاریس آکوس در کپور معمولی بسیار کم و قابل اغماض بود. این انگل در یک ماهی ماده چهار ساله،  در فصل بهار از ایستگاه غرب صید گردیده بود.

از رده سخت­پوستان، فقط انگل لرنه­آ سیپریناسه­آبا فراوانی 26/10 درصد، دامنه تعداد 7-1 انگل، با میانگین شدت و فراوانی به ترتیب 78/0±38/2 و 19/0±47/0 در کپور معمولی دیده شد. این انگل در جنس نر و ماده سه ساله (50 درصد)، یک ساله (25 درصد)، دو ساله و پنج ساله (هر کدام 5/12 درصد) جداسازی و شناسایی گردید. درصد آلودگی این انگل در فصل بهار (50 درصد)، تابستان (5/37 درصد) و پاییز (5/12 درصد) و همچنین در ایستگاه مرکزی و غرب (به ترتیب 75 و 25 درصد) محاسبه شد.

در تحقیقات پیشین، درصد آلودگی ماهی کپور معمولی تالاب به این انگل بسیار کم (85/1 درصد) گزارش شد (14). عدم ارتباط معنی­دار بین جنس میزبان و آلودگی انگلی در سایر مطالعات نیز گزارش شده است (19)، مطابقت دارد.

همانگونه که اشاره شد، مقایسه آماری درصد شیوع غالب انگل­ها در فصول مختلف سال، اختلاف معنی­داری نشان می دهد (05/0P<)، بنحوی که بیشینه آلودگی در تابستان و کمینه آن در زمستان مشاهده شد. بسیاری از عوامل زیستی بر میزان فراوانی و شیوع انگل­ها تأثیر می­گذارند. در میان این موارد، درجه حرارت یکی از مهم­ترین فاکتور­های اثر­گذار بر رابطه انگل، میزبان و محیط زیست است. به عبارت دیگر، افزایش دما موجب افزایش شدت آلودگی انگلی در اکثر گونه­های ماهی می­گردد. Khurshid و همکاران در سال 2012 نشان دادند که فاکتور فصل نقش مهمی درعفونت انگل‌های کرمی درتالاب شلابوگ هند دارد (19).

همانطوری که بیان شد، بین ایستگاه­های مختلف نمونه برداری در تالاب انزلی نیز اختلاف معنی­داری وجود داشت. زمآن‌هایی وجود دارد که تغییرات محیط زیست (طبیعی یا دراثر فعالیت­های انسان) می­تواند وضعیت تعادل بین انگل و میزبان را در طبیعت تغییر داده و منجر به بیماری گردد. این تغییرات می­تواند محیطی مانند دما، آب و هوا و یا بخاطر فعالیت­های انسانی مانند آلودگی­ها، شهر­سازی و سایر عوامل مخرب باشد (20).

ارزیابی اثرات احتمالی پاتوژن­ها بر میزبانان خود و یا تعیین مقدار آن به ویژه در ماهی­ها تحت شرایط طبیعی دشوار است. با این حال، انتظار می­رود که انگل­ها بر میزبانان خود تأثیر منفی داشته باشند، زیرا این امر از خصوصیات ذاتی زندگی انگلی است. این عوامل، تأثیر مستقیمی بر تولید مثل، بازده تبدیل غذایی و در نتیجه حفظ سلامتی میزبان دارند، از طرفی هر یک از گونه­های انگلی در بروز استرس برجمعیت میزبان خود نقش دارند، بنابراین مهم است که تأثیرکلی مجموعه انگل­ها سنجیده شود (10).

نتایج مطالعات نشان داد که بین طول و سن ماهی و شدت آلودگی انگلی همبستگی مثبت وجود دارد، از اینرو نمونه برداری ماهی در اندازه های مشابه مهم است، درغیر اینصورت نتایج ممکن است اغلب به سمت فراوانی انگلی بیشتر در ماهی­های بزرگتر رقم بخورد (15)، بر این اساس، میانگین وزن، فاکتور وضعیت و شاخص گنادو­سوماتیک در 4 گروه طولی (کمتر از 15 تا بیش از 35 سانتی‌متر) کپور معمولی مورد ارزیابی قرارگرفت. میانگین وزن در هر دو گروه از ماهیان سالم و آلوده، با افزایش طول، روند صعودی نشان داد. مقدار فاکتور وضعیت در گروه‌های مختلف طولی ماهیان سالم و آلوده دارای نوساناتی بود، از طرفی بیشترین مقدار آن در گروه طولی دوم (25-1/15 سانتی‌متر) به ترتیب در ماهیان سالم و آلوده (17/0± 43/1 و 13/0±32/1) بود. همچنین وزن ماهیان ماده در گروه­های طولی مختلف و در بین ماهیان سالم وآلوده بیشتر از نر­ها بود که این نتیجه قابل انتظار بوده چرا که به طور طبیعی، در بسیاری از گونه­ها به ویژه کپور ماهیان افراد جنس ماده به دلیل مصرف انرژی بیش­تر جهت تکامل تخم­ها و بقای آن‌ها معمولاً نسبت به افراد نر هم گونه خود بزرگ­تر می‌شوند.

شاخص گنادو­سوماتیک در ماهیان سالم با طول کمتر از 15 سانتی­متر، 16/0±45/0بود که در گروه طولی دوم (25-1/15 سانتی­متر) به 16/0± 29/0 رسید. مقدار شاخص گنادو­سوماتیک درگروه­های طولی بالاتر روند افزایشی داشت. در ماهیان آلوده نیز بیشترین مقدار شاخص گنادو­سوماتیک در گروه طولی بیش از 35 سانتی­متر (62/0±74/2) و کمترین آن در گروه دوم (25-1/15 سانتی­متر)، به مقدار 03/0±13/0 محاسبه گردید. مقدار این شاخص در ماهیان آلوده بیشتر از ماهیان سالم بوده است.

با توجه به نتایج، مقدار ضریب رشد لحظه­ای ماهیان سالم در گروه سنی دو ساله از رشد بیشتری نسبت به گروه سه ساله برخوردار بود، این رویه در گروه­های جوان ماهیان آلوده نسبت به سنین بالا­تر نیز وجود داشت، بنحوی­که ماهیان دو ساله حائز بالا­ترین میزان رشد  نسبت به سایر گروه­های سنی بودند، از طرفی ضریب رشد لحظه­ای ماهیان آلوده با افزایش سن، روند نزولی نشان داد. افزایش وزن ماهیان آلوده، با وجود پایین بودن پارامتر­های مورد سنجش درآن‌ها، را می­توان به شرایط تالاب انزلی در طول این بررسی نسبت داد، که محیط زیست آن در طول این بررسی بایستی به نحوی بوده باشد که به رغم آلوده شدن ماهیان توسط چندین گونه از انگل­های خارجی و داخلی و تأثیرات احتمالی ناشی از آن‌ها، باز مانع افزایش وزن ماهیان میزبان نگردیده است. همانگونه که در شرایط طبیعی از طریق مکانیسم­های مختلف بیولوژیک روابط متنوعی بین انگل و میزبان برقرار می­گردد که عموماً باعث تعادل در سیستم میزبان و انگل می­شود. در چنین وضعیتی اغلب انگل­ها دامنه نسبتاً محدودی از میزبآن‌ها را آلوده می­سازند و بسیار اختصاصی­تر از آنچه واقعیت دارد، می­نمایانند (16).

در محیط­های طبیعی، انگل­ها با میزبان خود به نحوی سازگار می­گردند که بقای آن‌ها را استمرار بخشیده و از طرف دیگر حیات میزبان را به مخاطره نمی­اندازند. در چنین شرایطی غالبیت با انگل‌هایی است که دارای چرخه زندگی غیر مستقیم با یک یا دو میزبان واسطه هستند. از طرفی، به اعتقاد برخی محققین، آلودگی‌های انگلی با شیوع کمتر از 10 درصد جزو آلودگی­های خفیف محسوب شده و از نظر بیماریزایی (Pathogenicity)، چندان مورد توجه نیستند (7). اما همانگونه که در گزارش­ها آمده، زمان‌هایی وجود دارد که تغییرات محیط زیست می­تواند وضعیت تعادل بین انگل و میزبان را در طبیعت تغییر داده و منجر به بیماری گردد. این تغییرات می‌تواند محیطی مانند افزایش دما، آلودگی آب و هوا و یا بخاطر فعالیت­های انسانی مانند آلودگی­ها، شهر­سازی باشد (20).

بیماری­های انگلی اغلب به دلیل نیاز انگل به میزبان با تلفات کمی ادامه یافته و انگل­ها تمایلی به از بین بردن میزبان ندارند، ولی در مدت طولانی می­توانند به صنعت پرورش ماهی و ذخایر طبیعی ماهیان خسارت وارد نمایند. اما اگر انگل­ها به یک محیط جدیدی که در آن میزبان مناسبی که به طور کامل به این انگل­ها حساس هستند، معرفی شوند، باعث ایجاد مشکلات جدی می­گردند (7). عکس این حالت نیز امکان­پذیر است، یعنی ماهیان به محیطی معرفی شوند که درآنجا انگل­ها با میزبان‌های بومی (به حالت تعادل) زندگی می­کنند که در این حالت می‌توانند این ماهیان را به عنوان میزبان جدید آلوده سازند. بعد از معرفی انگل یا میزبان به محیط جدید، تنها آن‌هایی که می‌توانند خود را با شرایط جدید سازگار نمایند، باقی می­مانند و البته در این حالت نسبت به هم (انگل یا میزبان) مقاوم تر می‌گردند. در مواردی که انگل به میزبان جدید معرفی می­شود، ممکن است آسیب بیشتری به میزبان برساند، زیرا قبلا ارتباط بین میزبان و انگل وجود نداشته، علاوه بر این، میزبان ممکن است قدرت دفاعی کافی در برابر انگل را نداشته باشد (27). با توجه به موارد بیان شده، پایش مداوم وضعیت آلودگی ماهی کپور معمولی تالاب انزلی با هدف توجه به حفظ ذخایر این گونه بومی و ارزشمند تالاب و از طرفی پیشگیری جدی از ورود ماهیان تالاب به استخر­های پرورش ماهی حاشیه آن ضروری می­باشد.

سپاسگزاری

بدینوسیله از آقایان دکتر عباسی، مهندس مرادی و مهندس صیاد­رحیم برای همکاری در صید، تعیین جنسیت و سن نمونه­های ماهی، دکتر دقیق روحی برای همکاری در شناسایی گونه­ای انگل­ها، مهندس ماهی صفت برای آنالیز آماری داده­ها، مهندس امیدوار، مهندس اصغر­نیا و آقای صیاد­دخت برای همکاری در آزمایشگاه انگل شناسی سپاسگزاری می­گردد.

تعارض منافع

بین نویسندگان تعارض در منافع گزارش نشده است.

 

جدول1. شیوع، دامنه تعداد، میانگین شدت و فراوانی انگل­های خارجی در کپور معمولی تالاب انزلی.

 

انگل

پارامتر­ها

I. multifiliis

Trichodina sp.

Epistilis sp.

Gyrodactylus sp.

D. extensus

D. nipponicum

L. cyprinacea

شیوع (درصد)

64/25

13/5

56/2

08/23

63/57

33/33

26/10

دامنه تعداد (عدد)

1-92

8-62

30-55

1-87

1-152

1-9

1-7

میانگین شدت ± خطای استاندارد

20/5±40/18

96/11±25/41

54/12±50/42

80/4±22/8

70/3±64/16

63/0±23/3

 

78/0±38/2

 

میانگین فراوانی±

خطای استاندارد

56/2±83/7

92/1±51/3

32/1±81/1

 

15/1±90/1

34/2±60/9

22/0±08/1

19/0±47/0

 

 

 

 

 

جدول2. شیوع، دامنه تعداد، میانگین شدت و فراوانی انگل­های داخلی در کپور معمولی تالاب انزلی.

 

انگل

پارامتر­ها

D. spathaceum

P. cuticola

Asymphylodora sp.

C. fimbriceps

R. acus

P. tomentosa

شیوع (درصد)

62/34

85/3

28/1

38/15

28/1

41/6

دامنه تعداد (عدد)

1-35

1-27

21

2-611

2

1-27

میانگین شدت± خطای استاندارد

35/41±1/5

56/6 ± 9

-

74/50±25/76

 

-

67/4±40/10

میانگین فراوانی± خطای استاندارد

55/0±87/1

29/0±35/0

-

15/8±73/11

-

40/0±67/0

 

 

 

جدول 3. میانگین وزن، فاکتور وضعیت و شاخص گنادو­سوماتیک در گروه‌های مختلف طولی کپور معمولی سالم و آلوده به انگل.

 

گروه‌های طولی

(سانتی­متر)

میانگین وزن ± خطای استاندارد

فاکتور وضعیت± خطای استاندارد

شاخص گنادو­سوماتیک± خطای استاندارد

ماهیان سالم

ماهیان آلوده

ماهیان سالم

ماهیان آلوده

ماهیان سالم

ماهیان آلوده

15≥

54/68±3/23

51/47±4/32

50/09±0/1

13/24±0/1

16/45±0/0

67/78±0/1

1-25/15

53/19±14/130

78/48±11/125

04/43±0/1

03/32±0/1

16/29±0/0

03/13±0/0

1-35/25

70/7±12/333

86/89±21/364

10/33±0/1

02/26±0/1

02/62±0/0

26/26±0/1

35<

28/73±100/686

64/62±64/633

03/17±0/1

03/19±0/1

54/56±3/3

62/74±0/2

 

 

 

 

 

  1. References

     

    1. Abbasi, k., Valipour, A., Talebi Haghighi, D., Sarpanah, A., Nezami, Sh. (1999). Atlas of Iranian Fishes, Guilan Inland Waters. (1st ed.) Novin Publication. Rasht, Iran. p. 113.
    2. Abbasi, K. (2017). Fishes of Guilan. The Encyclopedia of Guilan Culture and Civilization. (1st ed.) Farhang-e Ilia Publication. Rasht, Iran. p. 206.
    3. Akmirza, A. (2007). The effect of Ligula intestinalis plerocercoid on the growth of bitterling (Rhodeus amarus bloch, 1782). J  Black Sea/Medit  Environ. Turkey, 13, 155-160.
    4. Bagenal, T.B. (1978). Methods of Assessment of Fish Production on Freshwater. (3rd ed.) Blackwell Sciences Ltd. London, UK. p. 365.
    5. Barber, I., Hoare, D., Krause J. (2000). Effects of parasites on fish behaviour: a review and evolutionary perspective. Rev Fish Biol Fisheries, 10, 131–165. https://doi.org/10.1016/ S1546-5098(05) 24004-9
    6. Biswas, S.P. (1993). Manual of Methods in Fish Biology. (1st ed.) South Asian Publication Ltd. New Delhi, India. p. 157.
    7. Borgsteede, F.H. (1996). The effect of parasites on wildlife. Vet Q, 18, (3), 138-140. https://doi.org/10.1080/01652176. 1996.9694 717 PMID: 22077112
    8. Bush, A.O., Lafferty, K.D., Lotz, J.M., Shostak, A.W. (1997). Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. J Parasitol, 83, (4), 575-583. PMID: 9267395
    9. Bychovskya-Pavlovskaya, I.E., Gussev, A.V., Dubinina, M.N., Isyumova, N.A., Smironova, T.S., Sokolovskaya, I.L., Shetin, G.A., Epshtein, V.M. (1962). Key to the Parasites of Freshwater Fishes of the USSR. (1st ed.) Academy  of  Science  of  the  USSR,  Zoology Inst. Leningrad, USSR. p. 919.
    10. Chubb, J.C. (1973). Influence of parasites on freshwater fishes in Britain.Verh Int Ver Limnol, 18, 1628–1632. https://doi. org/10. 1080/03680770.1973.11899651
    11. Daghigh Roohi, J., Sattari, M., Mirhashemi Nasab, S.F. (2015). Occurrence and intensity of parasites in Common Carp, Cyprinus carpio, from Anzali Wetland, southwest of the Caspian Sea, Iran. JPG (Marine Science), 6, (21), 25-32.
    12. Esmaeili, H.R., Teimori, A., Owfi, F., Abbasi, K., Coad, B. (2014). Alien and invasive freshwater fish species in Iran: Diversity, environmental impacts and management. Iran J Ichthyol, 1, (2), 61–72.
    13. Geraudie, P., Boulange-Lecomte, C., Gerbron, M., Hinfray, N., Brion, F., Minier, C. (2010). Endocrine effects of the tapeworm Ligula intestinalis in its teleost host, the roach (Rutilus rutilus). J Parasitol, 137, (4), 697-704. http://doi.org/ 10.1017/S003118200 999151X PMID: 19961656
    14. Gussev, A.V. (1985). Parasitic metazoan: Class Monogenea. In: Key to the Parasites of Freshwater Fishes Fauna of the U.S.S.R. Bauer, O.N. (ed.). (1st ed.). Nauka publication, Leningrad, USSR. p. 424.
    15. Heupel, M.R., Bennett, M.B. (1998). Infection of the epaulette shark, Hemiscyllium ocellatum (Bonnaterre), by the nematode parasite Proleptus australis Bayliss (Spirurida: Physalopteridae). J Fish Dis, Queensland, Australia, 21, 407-413. https://doi.org/ 10.1046/j.1365-2761.1998.00121x
    16. Jalali Jafari, B. (1998). Parasites and Parasitic Diseases of Freshwater Fishes of Iran. (1st ed.) Iran Fisheries Company Publication. Tehran, Iran. p. 564.
    17. Jamalzad Fallah, F., Khara H., Daghygh roohi, J., Sayadborani, M. (2014). Effects of parasitic infections on some hematological parameters of pike (Esox lucius Linnaeus, 1785) in the Anzali wetland. Animal IJBIO, 27, (1), 22-36.
    18. Khara, H., Sattari, M., Nezami, Sh., Mirhasheminasab, S.F., Mousavi, S.A., Ahmadnezhad, M. (2011). Parasites of some bonyfish species from the Boojagh wetland in the southwest shores of the Caspian Sea. Caspian J Env Sci, 9, (1), 47-53.
    19. Khurshid, I., Ahmad, A., Ahmad, T. (2013). Parasitic distribution in relation to gender, season and length of fish hosts in Shallabugh Wetland. IJSER, 4, (4), 1083 -1091.
    20. Lafferty, K.D., Kuris, A.M. (1999). How environmental stress affects the impacts of parasites. Limnol Oceanogr, 44, (3), 925-931. https://doi.org/10.4319/lo.1999.44.3_part_2.0925
    21. Loot, G., Poulin, R., Lek, S., Guegan, J.F. (2002). The differential effects of Ligula intestinalis plerocercoids on host growth in three natural population of roach Rutilus rutilus. Ecol Freshw Fish, 11, (3), 168-177. https://doi.org/10.1034/j. 1600-0633.2002.00006x
    22. Paperna, I. (1963). Some observation on the biology and ecology of D.vastator in Palestine, ISR J Aquacult-Bamid, 15, (1), 8- 28.
    23. Parsa Khanghah, A., Mojazi Amiri, B., Sharifpour, I., Jalali Jafari, B., Motalebi, A.A. (2010) Gonads tissue changes of Chalcalburnus mossulensis ( Heckel, 1843) infected by Ligula intestinalis (cestoda). ISFJ, 10, (1), 85-94. https://doi.org/10.220 92/IJFS.2018.114116
    24. Pazooki, J., Masoumian, M., Jafari, N. (2006). Check- List of Iranian Fish Parasites. (1st ed.). Iran Fisheries Research Institute Publication. Tehran, Iran. p. 202.
    25. Pazooki, J., Masoumian, M. (2010). Fish Parasitology. (1st ed) Ministry of Jihad-e-Agriculture Publication. Tehran, Iran. 166p.
    26. Pazooki, J., Mansouri-Habibabadi, Z., Masoumian, M., Aghaee-Moghdam, A. (2011). Survey on the metazoan parasites in Neogobius fishes from Southeastern part of the Caspian Sea. ISFJ, 10, (1), 95-104. https://doi.org/ 10.22092/ ijfs.2018.114117
    27. Prenter J., Macniel, C., Dick, J.T., Dunn. A.M. (2004). Roles of parasites in animal invasions. Trends Ecol Evol, 19, 385-390. https://doi.org/ 10.1016/j.tree.2004.05.002
    28. Sattari, M., Mokhayer, B., Khara, H., Nezami, S., Shafii, S. (2007). Occurrence and intensity of parasites in some bony fish species of Anzali wetland from the southwest of the Caspian Sea. Bull Eur Ass Fish Pathol, 27, (2), 54-60.
    29. Scholz, T. (1999). Parasites in cultured and feral fish. Elsevier, Vet Parasitol, 84, 317-335. https://doi.org/10.1016/S0304-4017(99) 00039-4 PMID: 10456421